El potencial de transmisión zoonótica de malaria en cinco áreas de Indonesia habitadas por no

Parásitos y vectores volumen 16, número de artículo: 267 (2023) Citar este artículo

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Indonesia es el hogar de muchas especies de primates no humanos (NHP). La deforestación, que todavía continúa en Indonesia, ha reducido sustancialmente el hábitat de los NHP en la república. Esto ha llevado a una intensificación de las interacciones entre los NHP y los humanos, lo que abre la posibilidad de propagación de patógenos. El objetivo del presente estudio fue determinar la prevalencia de infecciones por parásitos de la malaria en los PNH de cinco provincias de Indonesia en 2022. También se investigaron especies del género Anopheles que potencialmente pueden transmitir patógenos de la malaria a los humanos.

Se llevó a cabo un estudio epidemiológico mediante la captura de PNH en trampas instaladas en varias localidades de las cinco provincias, incluido el entorno de un santuario de vida silvestre. Las muestras de sangre se extrajeron asépticamente después de anestesiar a los NHP; los animales fueron liberados después del examen. Se prepararon frotis de sangre en portaobjetos de vidrio y pruebas de sangre seca en papel de filtro. Las infecciones por Plasmodium spp. se determinaron morfológicamente a partir de frotis de sangre, los cuales fueron teñidos con solución de Giemsa, y molecularmente mediante reacción en cadena de la polimerasa y secuenciación de ADN utilizando oligonucleótidos rplU. Los NHP se identificaron a nivel de especie utilizando el gen de la subunidad I de la citocromo c oxidasa mitocondrial y el gen espaciador 2 transcrito interno como marcadores de ADN con códigos de barras. La vigilancia de mosquitos incluyó la recolección de larvas de los lugares de reproducción y la de adultos mediante el método de captura humana (HLC) junto con trampas luminosas.

El análisis del ADN extraído de las pruebas de sangre seca de los 110 PNH capturados reveló que el 50% fueron positivos para Plasmodium, a saber, Plasmodium cynomolgi, Plasmodium coatneyi, Plasmodium inui, Plasmodium knowlesi y Plasmodium sp. La prevalencia determinada mediante examen microscópico de frotis de sangre fue del 42%. Se identificaron especies del género de primates Macaca y la familia Hylobatidae mediante análisis molecular. Los criaderos de mosquitos más comunes fueron zanjas, charcos y estanques naturales. Algunos de los Anopheles letifer capturados mediante HLC portaban esporozoitos de parásitos de la malaria que pueden causar la enfermedad en primates.

La prevalencia de malaria en los PNH era alta. Anopheles letifer, un posible vector de malaria zoonótica, fue identificado tras su recolección en Kalimantan Central mediante el método HLC. En resumen, el potencial de transmisión de malaria zoonótica en varias regiones de Indonesia es inmenso.

La malaria, una de las enfermedades infecciosas más antiguas, sigue siendo un problema de salud pública en Indonesia a pesar de una reducción significativa de su incidencia en las zonas occidentales del archipiélago. La malaria es causada por especies del género de parásitos apicomplejos Plasmodium, que se transmiten entre sus huéspedes vertebrados por mosquitos vectores. En el sudeste asiático, al menos 13 especies de Plasmodium pueden infectar a primates no humanos (NHP), y siete de ellas pueden infectar a macacos de forma natural [1,2,3]. La infección de sus huéspedes naturales por cualquiera de estas siete especies de Plasmodium, es decir, Plasmodium cynomolgi, Plasmodium brasilianum, Plasmodium eylesi, Plasmodium knowlesi, Plasmodium inui, Plasmodium schwetzi y Plasmodium simium, generalmente produce una parasitemia muy baja y causa una parasitemia leve o asintomática. enfermedad [4]. Plasmodium falciparum, P. vivax, P. malariae y P. ovale se encuentran comúnmente en humanos, pero P. knowlesi, que causa malaria zoonótica en todo el sudeste asiático, también infecta a los macacos de forma natural [5, 6]. En Indonesia se han identificado treinta y ocho especies de NHP [7,8,9]; nueve de ellas son especies de macacos endémicas del país e incluyen el macaco de cola de cerdo Mentawai (Macaca pagensis), el macaco negro (Macaca nigra), el macaco moro (Macaca maura), el macaco de Heck (Macaca hecki), el macaco calzado ( Macaca ochreata), el macaco tonkeano (Macaca tonkeana), el macaco Buton (Macaca brunnescens) y el macaco Gorontalo (Macaca nigrescens) [10, 11]. ¿Se considera prudente monitorear macacos salvajes para detectar Plasmodium spp. que albergan, y los mosquitos vectores de estos parásitos, para comprender mejor la epidemiología de la enfermedad, de modo que se puedan proponer medidas factibles y efectivas para reducir el riesgo de infección zoonótica por malaria.

En las últimas tres décadas, la deforestación para la agricultura, la minería y el reasentamiento ha reducido sustancialmente el hábitat de los NHP en la parte occidental de Indonesia, incluidas las islas de Sumatra, Java, Kalimantan (la parte indonesia de Borneo), Sulawesi, Bali y las Islas Menores de la Sonda [12]. Esto ha llevado a la intensificación de las interacciones entre los PNH y los humanos en muchas partes de Indonesia y, por lo tanto, ha abierto la posibilidad de que los patógenos de los PNH y otros animales salvajes se transmitan a los humanos, como lo demuestran los informes de casos de malaria zoonótica en Sumatra y Kalimantan. [13,14,15]. El objetivo del presente estudio fue determinar la prevalencia de infecciones por parásitos de la malaria en PNH en cinco provincias de Indonesia en 2022. Los PNH silvestres fueron capturados mediante trampas instaladas en varias localidades, incluso en los alrededores de un santuario de vida silvestre que limita con los asentamientos, y fueron liberados después del examen. Los colonos que viven adyacentes al santuario de vida silvestre fueron investigados para detectar infecciones zoonóticas de malaria. Se realizó un seguimiento de los mosquitos vectores del paludismo en las cinco provincias.

Se realizaron muestreos de NHP y mosquitos vectores en las siguientes cinco provincias de Indonesia: Java Central (santuario de vida silvestre de Cikakak y aldea de Kalisalak en Banyumas Regency); Sumatra del Norte (bosque adyacente a la aldea de Aek Batang Paya, subdistrito de Sipirok, regencia de Tapanuli del Sur); Aceh (aldea de Iboih, subdistrito de Sukakarya, municipio de Sabang; la aldea está adyacente al Parque Natural de la Isla Weh); Sumatra Occidental (Monte Meru, subdistrito de Lubuk Begalung y Lubuk Minturun, distrito de Koto Tangah, Regencia de la ciudad de Padang); y Kalimantan Central (Nyaru Menteng Arboretum, Parque Natural Taman Wisata Bukit Tangkiling y un asentamiento cerca del bosque urbano de Palangkaraya) (Fig. 1).

Ubicación de los sitios de muestreo (cruces rojas) cerca de los límites de cinco provincias de Indonesia

Se instalaron trampas en los sitios de estudio de NHP de agosto a noviembre de 2022 y se monitorearon todos los días para detectar la presencia de NHP atrapados. Los NHP fueron anestesiados mediante inyección intramuscular con Zoletil (4 mg/kg de peso corporal) (Virbac). De cada animal se registró sexo, características morfológicas, peso y temperatura corporal. Se extrajo sangre (muestras de 3 ml) y luego se transfirió a tubos que contenían ácido etilendiaminotetraacético. Se prepararon frotis de sangre finos y gruesos en portaobjetos de vidrio y se recogieron tres gotas de sangre en papeles de filtro Whatman 3 MM para la extracción de ADN y el análisis molecular.

Se llevaron a cabo análisis masivos de sangre en Aceh y Java Central. Se preguntó a los residentes de la aldea adyacente al santuario de vida silvestre si les gustaría participar voluntariamente en el estudio después de haber recibido información al respecto. La sangre se obtuvo de los participantes mediante punción aséptica en el dedo y las gotas se recogieron en papel de filtro Whatman para pruebas de manchas de sangre seca y en un portaobjetos de vidrio para la preparación de frotis de sangre fina y espesa, de acuerdo con los procedimientos estándar de la Organización Mundial de la Salud [16 ].

Se tiñeron frotis de sangre gruesa y fina de los NHP y de los participantes humanos con Giemsa y se examinaron bajo microscopía óptica utilizando un objetivo de 100x con aceite de inmersión para detectar la presencia de parásitos de la malaria. Se examinaron al menos 200 campos microscópicos del frotis grueso para determinar las densidades de parásitos; si no se encontraron parásitos la muestra se consideró negativa.

Se examinaron los cuerpos de agua en las áreas de estudio para detectar la presencia de larvas de mosquitos utilizando un protocolo estandarizado de la Organización Mundial de la Salud [17]. Se registraron las larvas en varios lugares de muestreo para identificar y evaluar los hábitats de reproducción. Los diferentes tipos de cuerpos de agua se caracterizaron según la profundidad, la claridad del agua y la vegetación, y las coordenadas geográficas se registraron mediante la aplicación Collect Open Data Kit (ODK). Las larvas de mosquito en cada cuerpo de agua se contaron y recolectaron utilizando un cucharón y una pipeta. Durante el muestreo se registró la salinidad y el pH del agua.

La diversidad de especies de mosquitos se determinó mediante el método de captura humana (HLC). Los residentes que participaron voluntariamente en el estudio fueron capacitados en el método HLC. Se asignaron dos recolectores por casa, uno ubicado en el interior y otro en el exterior (en la terraza). Los voluntarios recogieron los mosquitos que se posaron en la parte inferior de sus piernas expuestas utilizando un aspirador bucal. Las recolecciones se realizaron durante 50 minutos cada hora desde las 18.00 hasta las 06.00 horas. Los mosquitos fueron inmediatamente sacrificados en el campo con vapor de cloroformo y transportados en un tubo que contenía gel de sílice. Los mosquitos adultos se identificaron en especies según su morfología mediante el uso de claves ilustradas [18]. Un subconjunto seleccionado al azar de muestras identificadas morfológicamente también se identificó molecularmente mediante la secuenciación de los genes del espaciador interno transcrito 2 (ITS2) y de la subunidad I de la citocromo oxidasa (COI) [19,20,21,22,23]. Estas muestras fueron elegidas para representar todos los especímenes identificados morfológicamente y los lugares en los que fueron recolectados. Las muestras de mosquitos se trituraron con una mano de teflón y luego se transfirieron a microtubos Eppendorf de 1,5 ml que contenían 50 µl de agua y 100 µl de saponina. El ADN del mosquito se extrajo utilizando un intercambiador de iones Chelex-100 (Bio-Rad Laboratories, Hercules, CA) según un procedimiento publicado [24]. El ADN se utilizó inmediatamente para la reacción en cadena de la polimerasa (PCR) o se almacenó a -20 °C para su posterior análisis.

El ADN del parásito y el ADN de NHP se extrajeron de las muestras de sangre de NHP utilizando un mini kit QIAamp DNA (QIAGEN, Hilden, Alemania). El ADN se utilizó inmediatamente para la amplificación por PCR o se almacenó a -20 °C para su posterior análisis.

El ADN genómico extraído se amplificó mediante PCR dirigida a los genes ITS2 y COI para la identificación de especies de mosquitos, y solo COI para las muestras de NHP. Los oligonucleótidos específicos del gen directo e inverso para ITS2 fueron ITS2A (5ʹ-TGTGAACTGCAGGACACAT-3ʹ) e ITS2B (5ʹ-TATGCTTAAATTCAGGGGGT-3ʹ) [24], respectivamente; Los cebadores universales utilizados para COI fueron LCO1490 (5'-GGTCAACAAATCATAAAGATATTGG-3') y HCO2198 (5'-TAAACTTCAGGGTGACCAAAA AATCA-3ʹ) [25]. Las condiciones de PCR para la amplificación de COI fueron las siguientes: incubación a 95 °C durante 1 min, seguida de 35 ciclos a 95 °C durante 15 s, 53 °C durante 15 s y 72 °C durante 60 s, con extensión final a 72ºC durante 5 min. Para Plasmodium sp. Para la detección, se utilizó un ensayo de PCR semi-anidado dirigido a los genes de ARN ribosomal de subunidad pequeña, usando los cebadores rplU1 (5ʹ-TCAAAGATTAAGCCATGCAAGTGA-3ʹ) y rplU5 (5ʹ-CCTGTTGTTGCCTTAAACTCC-3ʹ), y una segunda PCR usando rplU1 y rplU4 (5ʹ-TACCCGTCATAGCCATGTTAGGCCAATACC -3ʹ) [22]. Las condiciones de la PCR fueron las descritas en [26]. Todos los amplicones se visualizaron mediante electroforesis en gel con geles de agarosa al 1-2%. Las secuencias de consenso de estos genes de ARN ribosómico de subunidades pequeñas se compararon con las de la base de datos NCBI nr utilizando BLAST para confirmar la identificación de especies.

En el sitio de Sumatra del Norte, el hábitat del NHP comprendía en parte una plantación. En los otros sitios, los PNH vivían en su hábitat natural pero también interactuaban con los colonos de los alrededores. Un total de 110 NHP fueron capturados durante un período de 20 días en las trampas que se habían instalado en las cinco áreas de estudio. Las características iniciales de los NHP se muestran en la Tabla 1. Sesenta y uno de los NHP eran hombres y 49 mujeres. El peso corporal de los NHP osciló entre 3,4 y 5,5 kg, y la temperatura corporal promedio entre 36,7 y 39,5 °C. Los NHP eran macacos (familia Cercopithecidae) y gibones (familia Hylobatidae). La mayoría de los macacos que quedaron atrapados eran macacos de cola larga y algunos eran macacos de cola de cerdo. Las distribuciones de los NHP muestreados en este estudio se resumen en la Tabla 2.

La amplificación por PCR del gen COI fue exitosa para 93 de los NHP capturados y no tuvo éxito para 17 de ellos. La secuenciación de amplicones confirmó que estos 93 NHP incluían individuos de las dos especies de macacos identificadas morfológicamente, a saber, Macaca fascicularis y Macaca nemestrina. También se identificaron molecularmente dos especies de la familia Hylobatidae, Hoolock hoolock y Hylobates albibarbis. Se observó variación en la secuencia de ADN del gen COI de M. fascicularis entre algunos de los sitios de estudio.

Del total de 110 PNH capturados en las cinco provincias, se diagnosticaron infecciones por Plasmodium morfológicamente en 47 individuos (Tabla 3). Sin embargo, el análisis molecular utilizando el ADN ribosómico o los genes COI mitocondriales indicó que 55 de los NHP estaban infectados con Plasmodium spp. (Tabla 3), a saber, Plasmodium inui, Plasmodium cynomolgi, Plasmodium coatneyi, Plasmodium knowlesi y otras Plasmodium spp. (Tabla 4; Figuras 2, 3, 4). La tasa más alta de infección por Plasmodium en macacos se registró en la aldea de Iboih, Aceh. No se encontró infección por P. knowlesi entre los macacos capturados en Aceh o en el norte de Sumatra. Las especies más prevalentes fueron P. inui y P. cynomolgi, seguidas de P. coatneyi y luego P. knowlesi (Cuadro 4). Plasmodium sp. Se identificó en 16 de los PNH positivos a malaria. Dos especies del género Hylobates identificadas en este estudio no estaban infectadas con ninguna especie de Plasmodium.

Plasmodium cynomolgi; una forma de anillo; b trofozoíto; c merozoito; d gametocito masculino; e gametocito femenino

Plasmodium coatneyi y Plasmodium knowlesi; una forma de anillo de P. coatneyi; forma de anillo b de P. knowlesi

Plasmodium inui; una forma de anillo; b etapa de trofozoíto; c etapa de merozoito

Las Figuras 2, 3 y 4 muestran características morfológicas de diferentes estadios de las especies de Plasmodium encontradas en este estudio. En la figura 2 se muestran varias etapas sanguíneas de P. cynomolgi. Los glóbulos rojos infectados están claramente agrandados. Plasmodium coatneyi y P. knowlesi son difíciles de distinguir morfológicamente en frotis de sangre espesa y fina. Plasmodium inui, que puede causar malaria en los PNH, muestra claramente una etapa de trofozoíto pigmentado en los glóbulos rojos.

Se encontraron catorce tipos de criaderos de mosquitos (Tabla 5; Fig. 5), de los cuales las zanjas y los charcos fueron los más comunes. Los tipos de criaderos de mosquitos que contenían larvas de Anopheles incluían contenedores de agua artificiales, cáscaras de coco, zanjas, huellas de pezuñas, estanques artificiales, manglares, estanques naturales, arrozales, charcos, manantiales, márgenes de arroyos, pantanos, huellas de neumáticos y pozos. . El pH de los criaderos osciló entre 2,5 y 9,6 y la salinidad entre 0 y 23 ppm.

Tipos de criaderos de mosquitos. un recipiente de agua artificial; b cáscara de coco, hoja, agujero de árbol; c zanja; d huella de pezuña; el estanque artificial; f manglar; g estanque natural; h campo de arroz; hago charcos; j primavera; k margen de corriente; pantano; m huella de neumáticos; n bien

Se recolectaron especies del género Anopheles y otras especies de mosquitos en Java Central, Sumatra del Norte, Aceh y Kalimantan Central (Tabla 6). La recolección de mosquitos se limitó únicamente a larvas en Sumatra occidental debido a limitaciones de tiempo. Muchas especies de mosquitos además de Anopheles spp. fueron recolectados por HLC. La diversidad de mosquitos fue mayor en Kalimantan Central, donde la especie predominante recolectada fue An. letifer, y el más bajo en Java Central. La especie predominante recolectada en el norte de Sumatra fue Anopheles kochi y en Aceh Anopheles dirus.

Con base en la morfología de los mosquitos adultos, se pudieron identificar seis especies de Anopheles: Anopheles dirus, Anopheles kochi, Anopheles montanus, Anopheles nigerrimus, Anopheles letifer y Anopheles umbrosus (Tabla 7). Las otras especies de mosquitos identificadas fueron Armigeres subalbatus, Culex quinquefasciatus, Culex vishnui y Mansonia sp. El análisis molecular confirmó la presencia de An. Dirus, An. Kochi, An. sinensis, An. sundaicus y An. vago.

La amplificación por PCR de muestras de 399 Anopheles adultos recolectadas mediante HLC reveló que dos fueron positivas para ADN de Plasmodium. Estas muestras positivas fueron identificadas como An. letifer, capturada en el Arboreto Nyaru Menteng en Kalimantan Central (Tabla 8).

Se llevaron a cabo análisis de sangre masivos limitados para detectar infecciones zoonóticas de malaria en áreas de Aceh y Java Central donde existe una intensa interacción entre humanos y PNH. En Aceh, 36 residentes de la aldea de Iboih participaron en el análisis de sangre; En Java Central, 123 residentes participaron en la encuesta. No se encontraron casos de malaria zoonótica en ninguna de las áreas de estudio.

Hubo una alta prevalencia de infección por Plasmodium entre las poblaciones de macacos examinadas en las cinco provincias, con la mayor prevalencia en Sabang, Aceh. Las especies de Plasmodium más comunes identificadas en las cinco provincias fueron P. inui y P. cynomolgi. Plasmodium knowlesi, la causa más común de malaria zoonótica, solo se encontró en Sumatra occidental, Kalimantan central y Java central. Nuestros hallazgos no son consistentes con los informes de malaria zoonótica en Acen [15]. En Sabang, Aceh, se informó que los casos de malaria zoonótica fueron causados por P. knowlesi [15, 27], pero no encontramos ninguna infección por P. knowlesi entre los macacos examinados en el presente estudio. Además, se informó que Plasmodium cynomolgi, Plasmodium inui y Plasmodium fieldi causaron malaria zoonótica en NHP en el sur de Sumatra, la isla Bintan, Java occidental y Lampung [28,29,30]. Las discrepancias entre estos y nuestros hallazgos indican la importancia de un monitoreo regular para la detección de malaria zoonótica en estas áreas y la implementación de esfuerzos de mitigación para prevenir su propagación. La prevalencia más baja, que se encontró en Sumatra del Norte, puede atribuirse al hecho de que allí se capturaron menos PNH. Es particularmente digno de mención que, aunque las interacciones entre humanos y macacos son relativamente intensas en los márgenes del santuario de Cikakak, Java Central, nunca se han reportado casos de malaria zoonótica en la provincia. Probablemente esto se deba a la ausencia en esta región de vectores Anopheles que sean capaces de transmitir la malaria de los primates a los humanos. Los vectores de malaria zoonótica identificados hasta ahora son principalmente del grupo Anopheles leucosphyrus, con algunas otras especies, como Anopheles kochi y Anopheles letifer, también capaces de transmitir la enfermedad [31,32,33,34,35].

Macaca fascicularis fue la especie de NHP más común atrapada en las áreas de estudio, y el análisis molecular reveló una alta variación en la secuencia de ADN entre individuos de diferentes sitios de estudio. Este último hallazgo corrobora la identificación de diferentes subespecies de M. fascicularis, de Sumatra, Kalimantan, Java, Bali, Sumba y Timor [10]. Macaca fascicularis vive en bosques primarios y secundarios en áreas de tierras bajas y en áreas altas a > 1000 m sobre el nivel del mar. En las zonas montañosas, normalmente se encuentran en bosques secundarios o zonas agrícolas [10]. En el presente estudio, la mayoría de M. fascicularis quedaron atrapados en Java Central, Sumatra Occidental y Aceh, lo que puede explicarse por el hecho de que los macacos domesticados y cautivos predominan en Sumatra del Norte y Kalimantan Central. Esto, a su vez, puede explicar la ausencia o menor prevalencia de Plasmodium spp. infección en estas dos últimas áreas. Según información de los aldeanos del norte de Sumatra y Java central, M. fascicularis suele buscar comida en los asentamientos. Los NHP en áreas populares entre los turistas en Iboih, Aceh y Cikakak, Java Central, a menudo son alimentados por los visitantes, lo que provoca cambios en el comportamiento natural de estos animales y los alienta a pasar más tiempo en los asentamientos en busca de alimento. Los cambios ambientales como la deforestación y la expansión urbana también están relacionados con un aumento de las interacciones entre humanos y macacos, lo que aumenta el potencial de transmisión zoonótica de la malaria [36].

Varias especies de Anopheles, incluida An. virus recolectados en Sabang y An. kochi recolectados en el norte de Sumatra, fueron identificados luego de su captura a través de HLC, pero solo An. letifer, capturado en Kalimantan Central, estaba infectado con Plasmodium sp. El ADN de este parásito se encontró en la cabeza y el tórax del mosquito, lo que indicaba la presencia de esporozoítos. Es muy probable que An. dirus juega un papel importante en la transmisión zoonótica de la malaria en Sabang, el área en la que se encontró en el presente estudio, ya que se ha informado que transmite la enfermedad en muchos otros sitios del sudeste asiático [37]. Se requiere mayor vigilancia para dilucidar el papel de An. kochi en la transmisión de malaria zoonótica en el norte de Sumatra. En Kalimantan Central, y particularmente en Nyaru Menteng Arboretum, donde los orangutanes (Pongo pygmaeus) y los macacos están protegidos, An. letifer, que pica a los PNH y a los colonos que viven en la zona, ha sido confirmado como vector zoonótico de la malaria. El papel de An. letifer como vector de malaria zoonótica también se ha descrito en Sarawak [38]. El muy bajo número de individuos de la especie Anopheles muestreados durante el presente estudio, con excepción de An. kochi, puede explicar en parte las bajas tasas de esporozoitos reportadas aquí.

La intensidad de las interacciones NHP-humanos en las cinco áreas estudiadas en este estudio indica el potencial de transmisión zoonótica de la malaria donde están presentes los mosquitos vectores de esta enfermedad. En la actualidad, la vigilancia de los mosquitos vectores y los análisis masivos de sangre de los colonos que viven junto a los PNH en estas áreas son inadecuados. Proponemos que la vigilancia regular de los vectores debería ser obligatoria en estas áreas, al igual que los análisis de sangre masivos, particularmente para los colonos que viven alrededor de los hábitats forestales de los PNH y los visitantes de ellos, ya que son los grupos con mayor riesgo de infección zoonótica de malaria. .

El mayor potencial de infección indirecta de la malaria transmitida por los PNH debido a la continua reducción de su hábitat y el consiguiente aumento de sus interacciones con los humanos debe ser monitoreado mediante vigilancia periódica de vectores y análisis masivos de sangre. Se está realizando otro estudio en cuatro localidades de Indonesia para determinar los factores que pueden contribuir a la transmisión de la malaria zoonótica.

Todos los conjuntos de datos generados y analizados durante este estudio están incluidos en el manuscrito.

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Deseamos agradecer a Lembaga Penelitian dan Pengabdian Pada Masyarakat, la Universidad de Hasanuddin, la Universidad de Andalas, el Direktorat Riset dan Pengembangan, la Universidad de Indonesia y la Agencia Nacional de Investigación e Innovación de Indonesia, por su continuo apoyo y aliento. Los autores agradecen a Balai Konservasi Sumber Daya Alam (Ministerio de Medio Ambiente y Silvicultura, Indonesia) por su asistencia en la recolección de muestras en los cinco sitios de estudio; Meyby Lempang Eka Putri por su ayuda en el muestreo en Java Central; y a Mahfur Zurahman y Kurnia Ilham por su ayuda en el muestreo en Sumatra Barat. Estas actividades formaron parte del programa de doctorado realizado por DHP en la Universidad de Indonesia.

La recolección de muestras de NHP y varios de los ensayos moleculares contaron con el apoyo de fondos de Riset Kolaborasi Indonesia 2022, Ministerio de Educación, Cultura, Investigación y Tecnología de la República de Indonesia. La recolección de muestras de mosquitos y su análisis contaron con el apoyo de la Agencia Nacional de Investigación e Innovación de Indonesia. Los financiadores no tuvieron ningún papel en el diseño del estudio ni en la recopilación e interpretación de los datos.

Hasmiwati, Dwi Anita Suryandari y Puji Budi Setia Asih contribuyeron igualmente a este trabajo.

Programa de Doctorado en Ciencias Biomédicas, Facultad de Medicina, Universidad de Indonesia, Yakarta, Indonesia

Dendi Hadi Permana

Agencia Nacional de Investigación e Innovación (BRIN), Centro de Investigación de Biología Molecular Eijkman, Cibinong, Indonesia

Dendi Hadi Permana, Ismail Ekoprayitno Rozi, Lepa Syahrani, Wuryantari Setiadi, Puji Budi Setia Asih y Din Syafruddin

Departamento de Biología, Facultad de Matemáticas y Ciencias Naturales, Universidad de Andalas, Padang, Indonesia

Hasmiwati, Nuzulia Irawati y Rizaldi

Departamento de Biología, Facultad de Medicina, Universidad de Indonesia, Depok, Indonesia

Dwi Anita Suryandari

Programa de Doctorado en la Facultad de Medicina, Universidad de Hasanuddin, Makassar, Indonesia

Ismail Ekoprayitno Rozi

Programa de Doctorado en Departamento de Biología, Facultad de Matemáticas y Ciencias Naturales, Universidad de Indonesia, Yakarta, Indonesia

Lepa Syahrani

Departamento de Parasitología, Facultad de Medicina, Universidad de Hasanuddin, Makassar, Indonesia

Suradi Wangsamuda, Yenni Yusuf, Irdayanti, Hijral Aswad y Din Syafruddin

También puedes buscar este autor en PubMed Google Scholar.

DHP, H, DAS, PBSA y DS diseñaron el estudio, supervisaron la recopilación de datos y contribuyeron a la redacción del manuscrito. DHP, H, IER, LP, WS, NI, R, SW, YY, I, HA y PBSA realizaron la recopilación de datos, el trabajo de laboratorio y el análisis de datos. DHP, PBSA y DS redactaron el manuscrito. Todos los autores leyeron y aprobaron la versión final del manuscrito.

Correspondencia a Din Syafruddin.

Este estudio fue aprobado en 2022 por el Comité de Ética para la Investigación Médica de la Facultad de Medicina de la Universidad de Hasanuddin, Makassar, Indonesia. Los identificadores de aprobación ética para los seres humanos son 368/UN4.6.4.5.31/PP36/2022 y 371/UN4.6.4.5.31/PP36/2022, y el de los animales es 367/UN4.6.4.5.31/PP36/2022. .

No aplica.

Los autores declaran que no tienen intereses en competencia.

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Reimpresiones y permisos

Permana, DH, Hasmiwati, Suryandari, DA et al. El potencial de transmisión zoonótica de la malaria en cinco áreas de Indonesia habitadas por primates no humanos. Vectores de parásitos 16, 267 (2023). https://doi.org/10.1186/s13071-023-05880-4

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Recibido: 20 de abril de 2023

Aceptado: 12 de julio de 2023

Publicado: 07 de agosto de 2023

DOI: https://doi.org/10.1186/s13071-023-05880-4

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